La Sección Primera está presidida por el Consejero Permanente Miguel Herrero y Rodríguez de Miñón y despacha los asuntos procedentes de Presidencia del Gobierno y de los ministerios de la Presidencia, Relaciones con las Cortes y Memoria Democrática; de Política Territorial y Función Pública; así como los asuntos relativos a conflictos en defensa de la autonomía local.
La Sección está formada por el Letrado Mayor Alfredo Dagnino Guerra, por el letrado José Joaquín Jerez Calderón y la letrada Pilar Cuesta de Loño.
